Den nye historien følger den heroiske innsatsen til det krypto-zoologiske byrået Monarch. Dets medlemmer står overfor et batteri av monstre, blant annet den mektige Godzilla, som støter sammen med Mothra, Rodan og hans ultimate nemesis, den trehodede Ghidorah. Når disse gamle superartene – som man trodde bare var myter – gjenoppstår, kappes de om overherredømme, noe som gjør menneskets fremtidige eksistens uviss.